SYMBIOZY POROSTOWE W ŚWIETLE INTERAKCJI POMIĘDZY GRZYBAMI I FITOBIONTAMI, Biologia - artykuły, FLORA
[ Pobierz całość w formacie PDF ]
Tom 58 2009
Numer 1–2 (282–283)
Strony 229–248
P
aweł
C
zarnota
Katedra Agroekologii
Wydział Biologiczno-Rolniczy Uniwersytetu Rzeszowskiego
Ćwiklińskiej 2, 35-601 Rzeszów
E-mail: pawczarnota@poczta.onet.pl
SYMBIOZY POROSTOWE W ŚWIETLE INTERAKCJI POMIĘDZY GRZYBAMI I
FOTOBIONTAMI
WSTĘP
Symbioza jest często utożsamiana z ob-
ligatoryjnym związkiem między partnerami,
w którym obaj, odnosząc korzyści i nie szko-
dząc sobie nawzajem, stają się od siebie za-
leżni (mutualizm). Wzajemne relacje w przy-
rodzie są najczęściej bardziej skomplikowane
i mogą zmieniać się w czasie, w zależności
od okoliczności. Wówczas zgodne współżycie
komponentów tego związku zostaje zakłóco-
ne, a jeden z nich może stać się dominantem
nad drugim, regulując jego procesy życio-
we, a nawet doprowadzając go do śmierci
(pasożytnictwo). Znane są również mnogie
przykłady takich asocjacji, w których jeden
z partnerów wykorzystuje drugiego, nie czy-
niąc mu żadnej szkody (komensalizm). W
odniesieniu do związków między grzybami
i fotosyntetyzującymi komponentami zielo-
nymi szerokie ujęcie symbiozy, obejmującej
zarówno troficznie korzystne, jak i antago-
nistyczne relacje, nabiera szczególnego zna-
czenia (H
awkswortH
1988a i literatura tam
cytowana).
W tytule niniejszego artykułu użyto umyśl-
nie sformułowania symbiozy porostowe, ce-
lem oddzielenia związków porostowych, bę-
dących rezultatem symbiozy pomiędzy grzy-
bem lichenizującym zwanym mikobiontem
a autotroficznym komponentem zielonym
(glonem lub sinicą) zwanym fotobiontem, od
związków życiowych między grzybami a ro-
ślinami wyższymi, przejawiających się choć-
by w postaci asocjacji mikoryzowych.
Kiedy w 1867 r. szwajcarski badacz S.
Schwendener, wraz z nastaniem ery mikro-
skopu, ogłosił koncepcję dualistycznej natury
porostów, nie pozostawało nic innego, jak
zweryfikować tą hipotezę, oddzielając oba
komponenty i dokonać ponownej relicheni-
zacji. Od 1877 r., kiedy to E. Stahl rozpoczął
ten rozdział eksperymentalnej lichenologii,
do dnia dzisiejszego w warunkach laborato-
ryjnych wielokrotnie udawało się rozdzielić i
wyhodować bionty porostowe, potwierdzając
obserwacje Schwendenera (s
toCker
-w
örgöt
-
ter
2001). Zaskoczeniem przy pierwszych ho-
dowlach obu komponentów okazał się fakt,
że wyizolowany z plechy grzyb, jakkolwiek
często stanowi o kształcie plechy, jest mor-
fologicznie całkowicie odmienny od porostu
macierzystego i przypomina raczej włóknistą
pleśń niż jakąkolwiek wyraźnie ograniczo-
ną strukturę plechową (zobacz np. B
eHera
i M
akHija
2001, z
oCHer
i s
toCker
-w
örgöt
-
ter
2005). Mimo to, doświadczenia z udaną
resyntezą porostu całkowicie podobnego do
swojego „naturalnego” odpowiednika, w peł-
ni potwierdziły tezę, że porost to topowy i
troficzny związek między mikobiontem i fo-
tobiontem. Resynteza plech porostowych
okazała się jednak o wiele trudniejszym
przedsięwzięciem niż rozdział komponentów,
głównie przez problemy z doborem odpo-
wiedniej pożywki oraz konieczności hodowli
odtwarzanego porostu w specyficznych dla
niego warunkach fizjologicznego i środo-
wiskowego stresu (np. s
toCker
-w
örgötter
2001, s
toCker
-w
örgötter
i H
ager
2008).
Przez długi czas prawda o dwubiontowej
naturze porostów nie znajdowała swojego od-
niesienia w systematyce; wielu lichenologów,
230
P
aweł
C
zarnota
począwszy od XIX. wiecznych sław — W.
Nylandera i G. Körbera aż niemal do końca
ubiegłego wieku, traktowało porosty jak swo-
iste rośliny, podobnie zresztą jak pozostałych
przedstawicieli z wyróżnianego dziś króle-
stwa
Fungi
(B
ystrek
1997). W dobie biologii
molekularnej wyzbyto się wątpliwości co do
przynależności systematycznej grzybów two-
rzących porosty (ang. lichen-forming fungi,
lichenized fungi) (j
aMes
i współaut. 2006,
H
iBBett
i współaut. 2007) i przypisując im
(niekiedy niesłusznie) główną rolę kreatora
całej struktury utożsamiono taksonomiczną
nazwę gatunkową mikobionta z nazwą ga-
tunkową całej życiowej formy — grzyba liche-
nizowanego, czyli porostu. Ponad 98% zna-
nych dotychczas „gatunków” porostów two-
rzą grzyby workowe Ascomycota, spośród
których wszystkie należą do podgromady
Pezizomycotina [=Euascomycotina (t
eHler
i w
edin
2008)] i pięciu, spośród dziesięciu
wyróżnianych dzisiaj klas workowców: Le-
canoromycetes, Eurotiomycetes, Lichinomy-
cetes, Dothideomycetes i Arthoniomycetes
(j
aMes
i współaut. 2006, H
iBBett
i współaut.
2007). Na szczególną uwagę zasługuje klasa
Lecanoromycetes, bowiem tu właśnie gru-
puje się największa liczba przedstawicieli
grzybów formujących porosty. Ma to swoje
odzwierciedlenie w filogenezie grzybów i w
podstawowym dla biologa pytaniu, kiedy do-
szło do pierwszej lichenizacji, czyli powsta-
nia związków porostowych między grzybem
i komponentem zielonym, i czy przedstawi-
ciele innych klas bądź podgromad grzybów
też kiedyś miały lichenizowanych reprezen-
tantów. Jest obecnie coraz więcej dowodów,
skłaniających ku tezie, że przynajmniej część
wyróżnianych dzisiaj grzybów autonomicz-
nych miało wspólnych z mikobiontami poro-
stowymi lichenizujących przodków, lecz te,
utraciwszy w toku ewolucji zdolność tworze-
nia stałych symbioz z glonami lub sinicami,
stały się klasycznymi saprotrofami lub paso-
żytami (l
utzoni
i współaut. 2001, l
uMBsCH
i współaut. 2004). Mało tego, wyniki analiz
molekularnych i badania fizjologiczne suge-
rują, że przejście z nielichenizującej do liche-
nizującej formy życiowej zdarzało się rzadko,
podczas gdy odwrotne, liczniejsze przypad-
ki były bardziej prawdopodobne (l
utzoni
i
współaut. 2001). A zatem, lichenizacja mogła
odegrać kluczową rolę w ewolucji grzybów
i wyjściu roślin i ich samych z wody na ląd.
t
eHler
i w
edin
(2008) idą o krok dalej su-
gerując, że symbiozy między grzybami i fo-
tosyntetyzującymi roślinami (glonami) mia-
ły miejsce w środowisku wodnym na długo
przed skolonizowaniem lądów przez rośliny,
czego dowodem mają być ostatnie odkrycia
paleontologiczne (y
uan
i współaut. 2005).
Przedstawicielami grzybów lichenizowa-
nych są również niektóre grzyby podstawko-
we Basidiomycota, należące do podgromady
Agaricomycotina.
Próbując prześledzić ewolucyjny tok po-
wstawania porostów, należy cofnąć się o mi-
nimum 500 mln lat (r
aven
2002, s
CHüssler
2007). Do dzisiaj żyje na świecie prawdopo-
dobny relikt tamtych czasów —
Geosiphon
pyriformis
(Kütz.) F. Wettst., należący do
usystematyzowanej ostatnio gromady grzy-
bów Glomeromycota, klasy Glomeromycetes
i rzędu Archeosporales (H
iBBet
i współaut.
2007). Jest to przykład endosymbiozy, w ja-
kiej mikroskopijny, naziemny grzyb na dro-
dze fagocytozy „wchłania” wolno żyjące nici
sinicy
Nostoc pyriforme
, które odtąd spełnia-
ją rolę autotroficznego symbionta. Uwięzione
w specjalnie do tego celu powstałych jedno-
komórkowych bulkach wiążą dla swojego go-
spodarza wolny azot z powietrza i produkują
asymilaty w drodze klasycznej fotosyntezy.
Poszczególne bulki egzystują około 6 miesię-
cy. Przynależność
G. pyriformis
do gromady
mikoryzowych (ang. arbuscular mycorrhiza-
forming) Glomeromycota pozwala sądzić,
że grzyb najprawdopodobniej wykorzystuje
i ten rodzaj symbiozy, a w okresie inicjacji
swojego rozwoju polega tylko na nim (k
luge
2002). Wiele na to wskazuje, że w podobny
sposób, na drodze endosymbiotycznej liche-
nizacji, mógł przebiegać proces wychodzenia
roślin zielonych na ląd, a nawet ewoluowanie
plastydów u eukariotów (s
CHüssler
2007).
Odwrotnym przykładem endosymbiozy
jest przypadek, kiedy to fotobiont spełnia rolę
zewnętrznego gospodarza, np. dużych rozmia-
rów, wielokomórkowy, brunatny glon morski
Ascophyllum nodosum
(L.) Le Jolis (Chroma-
lveolata, Phaeophycae), występujący pospo-
licie w strefie litoralnej w północnej Holark-
tyce, w którego plesze żyje niewielkich roz-
miarów grzyb
Stigmidium ascophylli
(Cotton)
Aptroot [=
Mycosphaerella ascophylli
Cotton
(a
Ptroot
2006)], wytwarzający drobniutkie,
punkcikowate i zagłębione w glonowej plesze
peritecja oraz strzępki, bezinwazyjnie penetru-
jące wnętrze glonu. Związek między oboma
partnerami jest rezultatem ścisłej koewolucji,
na co wskazuje fakt, że niezainfekowane ple-
chy
A. nodosum
prawdopodobnie nie są w
stanie przeżyć w naturze (w
eBBer
1967). Jed-
nocześnie, asocjacja ta jest na tyle młoda, że
Symbiozy porostowe w świetle interakcji pomiędzy grzybami i fotobiontami
231
odbiega od pozostałych, utrwalonych w pro-
cesie ewolucji symbioz między glonami i grzy-
bami, w których grzyb ma większy lub mniej-
szy wpływ na kształt „wspólnej” plechy oraz
ogranicza zdolność generatywnej propagacji
zielonego partnera. Takie mutualistyczne aso-
cjacje, w których rolę dominującego kompo-
nenta przejmuje autotroficzny glon, zachowu-
jący swoją morfologię i zdolność do płciowe-
go rozmnażania, zwane są przez lichenologów
mikofykobiozami „
mycophycobioses
” (k
oHl
-
Meyer
i k
oHlMeyer
1972) i nie są traktowane
jako klasyczne porosty. Przykładami podobne-
go związku życiowego, są relacje między ana-
morficznym grzybem
Blodgettia confervoides
Harv. (Dothideomycetes, Ascomycota) a glo-
nami z rodzaju
Cladophora
Kütz. (Chlorophy-
ta) oraz endosymbioza
Phaeospora lemaneae
(Cohn ex Woronin) D. Hawksw. (Verrucaria-
les, Ascomycota) w ciele nitkowatego, słodko-
wodnego krasnorostu
Lemanea fluviatilis
(L.)
A. Agardh. (H
awkswortH
2000). W obu przy-
padkach jednakże glon, mimo że pełni rolę
nadrzędną, jest w większym stopniu „koloni-
zowany” przez związanego z nim grzyba.
Wobec różnorodności naturalnych związ-
ków między grzybami i fotobiontami zasad-
nym staje się pytanie: czym wobec tego są po-
rosty? Próby wypracowania jednoznacznej de-
finicji były podejmowane od lat (H
awkswortH
1988a i literatura tam cytowana); wszystkie
jednak miały swoje nomenklatoryczne man-
kamenty. Przyjęta dziś powszechnie definicja,
zaproponowana przez H
awkswortHa
(1988a)
określa porosty jako: „stabilną, samowystarczal-
ną asocjację mikobionta i fotobionta, w której
mikobiont jest partnerem zewnętrznym”.
Proces powstawania porostu, od kiełkują-
cego zarodnika grzyba, przez odnalezienie wła-
ściwego partnera zielonego, do czasu uformo-
wania rokującej nadzieję na przeżycie plechy,
jest niezwykle skomplikowany. Zanim oczy
nasze rozradują się widokiem różnokolorowej
mozaiki plech pokrywających nagie skały, pnie
drzew, powalone, butwiejące kłody, itd. upływa
wiele czasu, w trakcie którego kiełkujący zarod-
nik przyszłego mikobionta wchodzi w kontakt
z pojedynczymi komórkami wolno żyjących
(lub związanych z innymi porostami) glonów
bądź sinic. Bardzo często związki te są przy-
padkowe, pozwalające jedynie na krótkotrwa-
ły rozwój takiego niespecyficznego stadium
przedplechowego, które w razie niemożności
połączenia się właściwych symbiontów po
prostu ginie. Dalej rozwijają się tylko asocjacje
specyficzne i powstaje związek życiowy, który
można już nazwać porostem. W najbardziej ty-
powym przypadku, z chwilą podjęcia kontaktu
specyficznego między biontami następuje róż-
nicowanie plechy. Wykształca się zewnętrzna
warstwa okrywowa zbudowana ze strzępek
grzyba, poniżej której pobudzane do produkcji
autospor komórki glonu tworzą odrębną strefę.
Jeszcze niżej strzępki mikobionta luźno splata-
ją się we włóknistą medulę (H
onegger
1993).
Z chwilą nawiązania kontaktu żywieniowego
między grzybem a autotroficznym fotobiontem
rozpoczyna się proces produkcji wtórnych me-
tabolitów, właściwych temu mutualistyczne-
mu związkowi, odkładanych zwykle w górnej
warstwie plechy (H
onegger
1986, 1993). Ich
rola, choć w wielu przypadkach nie do końca
jeszcze wyjaśniona, wydaje się niezbędna do
prawidłowego funkcjonowania całej symbiozy
porostowej (o
PanowiCz
2003 i literatura tam
cytowana). Wzmożona działalność mikobion-
ta w części apikalnej, stymulująca namnażanie
komórek fotobionta, powoduje wydłużanie się
mikroskopijnej plechy, w charakterystyczny dla
każdego „gatunku” porostu sposób. Z chwilą
osiągnięcia dojrzałości płciowej przez grzyba
proces rozpoczyna się od nowa. Ze względu
na ogromne ryzyko, jakie wiąże się ze znalezie-
niem kompatybilnego partnera i zbudowaniem
trwałej mutualistycznej symbiozy, w drodze
ewolucji porosty opanowały sposób propagacji
wegetatywnej. Dzięki sorediom, izidiom oraz
fragmentacji plechy mogą klonować swoje or-
ganizmy macierzyste, bez konieczności poszu-
kiwania specyficznych komponentów. W rze-
czywistości wielokrotnie mamy do czynienia z
przykładami symbiotycznych asocjacji, w któ-
rych dochodzi do mnogich związków między
mikobiontem a zielonymi partnerami, jednym
fotobiontem i kilkoma lichenizującymi grzy-
bami, bądź kilkoma grzybowymi i glonowymi
komponentami naraz.
JEDEN MIKOBIONT + JEDEN FOTOBIONT
W najprostszym przypadku, który pozor-
nie może przypominać wspomniany powyżej
endosymbiotyczny związek pomiędzy
Asco-
phyllum nodosum
a
Stigmidium ascophylli
,
dwubiontowa symbioza może prowadzić do
wykształcenia bliżej nieokreślonej, galareto-
watej struktury plechowej, kształtowanej je-
dynie pośrednio przez strzępki mikobionta.
232
P
aweł
C
zarnota
Ryc. 1–7: 1.
Bryophagus gloeocapsa
— pokrój; 2.
B. gloeocapsa
— przykład plechy homeomerycz-
nej z cyjanobiontem
Gloeocapsa
; 3.
B. gloeocapsa
— przekrój owocnika; 4.
Collema flaccidum
—
przykład plechy homeomerycznej z cyjanobiontem
Nostoc
sp.; 5.
Cystocoleus ebeneus
— pokrój; 6.
Nitkowata postać
Trenthepolia
sp. w pochewce symbiotycznego mikobionta
C. ebeneus
; 7. Kulista
postać fotobionta
Trenthepolia
sp. w symbiozie z
Reihlingia leopoldi
(Fot. 1–7. P. Czarnota).
Symbiozy porostowe w świetle interakcji pomiędzy grzybami i fotobiontami
233
Bryophagus gloeocapsa
Nitschke ex Arnold
(który właśnie tworzy tego typu porosty)
penetruje głębokimi haustoriami poszcze-
gólne komórki fotobionta — sinicy z rodzaju
Gloeocapsa
(Ryc. 1, 2) — wpływając na ich
rozwój i pomnażanie. Jednocześnie wytwa-
rza apotecja zawieszone w galaretowatych
otoczkach fotobionta, niczym zarodki ża-
bie unoszące się na białkowych poduchach
skrzeku (Ryc. 3). Podobnym przykładem są
endosymbiotyczne grzyby z rodzaju
Epiglo-
ea
, które, w zależności od sytuacji, komen-
salicznie lub pasożytniczo wiążą się z zielo-
nymi glonami zasiedlającymi rozmaite pod-
łoża, np. w wilgotnych otoczeniach jezior
lobeliowych w Borach Tucholskich (C
eyno
-
wa
-g
iełdoń
2002), czy w piętrze turniowym
Wysokich Tatr (C
ykowska
i F
lakus
2005).
Symbiozy takie przez niektórych określane
są mianem pół-porostów (ang. semi-lichens)
(g
ruMMann
1968), dla odróżnienia od tego
rodzaju związków, w których grzyb całkowi-
cie determinuje morfologię porostu. Niewąt-
pliwie bliższe klasycznego pojęcia „porost”
są związki symbiotyczne między wolno ży-
jącymi sinicami z rodzaju
Nostoc
a licheni-
zującymi grzybami z rodzaju
Collema
. W po-
dobnych jak te przypadkach mikobiont nie
uzyskał na tyle silnej przewagi w relacji do
fotobionta, aby wykształcić typową dla wie-
lu porostów zewnętrzną warstwę kory. Jego
luźne strzępki przenikają galaretowate wnę-
trze plechy, nie formując żadnych zwartych
struktur, a kolonie sinic zachowują swój nit-
kowaty charakter (Ryc. 4). Plechę taką okre-
ślamy mianem homeomeryczna, w odróżnie-
niu od warstwowanej, heteromerycznej, jaką
wykształca większość znanych powszechnie
porostów.
Specyficzny przypadek porostu warstwo-
wanego reprezentuje związek
Cystocoleus
ebeneus
(Dillwyn) Thwaites (Ryc. 5) z nitko-
watą zielenicą z rodzaju
Trentepohlia,
żyjącą
wolno w naturze. Mikobiont wykształca rur-
kowatą otoczkę służącą za swoistego rodza-
ju mieszkanie dla swojego autotroficznego
partnera (Ryc. 6). Symbioza, w której grzyb,
jako dominant posiadający ściany silnie wy-
sycone ciemnym barwnikiem (melaniną)
ograniczającym fotosyntetyczne funkcje foto-
bionta, jest o tyle zagadkowa, że dodatkowo
siedliska opanowywane przez ten porost są
z reguły silnie ocienione. Być może barwnik
ten ma większe znaczenie dla całej symbiozy,
jako związek chemiczny ułatwiający koloni-
zację skalnego podłoża i jest „ewolucyjnym
wymogiem” istnienia gatunku na wzór wie-
lu epilitycznych grzybów nielichenizujących,
zwanych „czarnymi drożdżami” (C
HleBiCki
2007).
Wolno żyjący glon
Trentepohlia
(przed-
stawiciel Chlorophyta; mógłby być błędnie
postrzegany jako przynależny do innej gru-
py glonów, ze względu na dominujące w
wizualnym odbiorze żółte i pomarańczowe
karotenoidy) rośnie powszechnie na róż-
nych podłożach w postaci nitkowatych ko-
lonii i w takiej też morfologicznej formie
wchodzi w symbiozę z
Cystocoleus ebe-
neus
. Z reguły jednak
Trentepohlia
,
będąca
fotobiontem, w licznych związkach poro-
stowych traci swoją pierwotną, nitkowatą
strukturę i pod wpływem działalności mi-
kobionta rozpada się na pojedyncze, kuliste
komórki, w pełni oplecione i kontrolowa-
ne przez symbiotycznego grzyba. Dobrym
tego typu przykładem jest mutualistyczny
związek tego glonu z grzybem
Reichlingia
leopoldii
Diederich & Scheid. (anamorficz-
ne Ascomycota; Ryc. 7), jakkolwiek, ten
ostatni, z racji wielokrotnego notowania
w towarzystwie innych grzybów lichenizo-
wanych, głównie z rodzaju
Lepraria
, może
być często postrzegany jako grzyb naporo-
stowy (k
oCourková
2000).
Większość powszechnie dostrzeganych
przez „niewtajemniczone” oko mutualistycz-
nych związków między miko- i fotobiontami
realizuje w pełni zaproponowaną powyżej
definicję D. Hawkswortha. Porosty, które
moglibyśmy nazwać „właściwe”, reprezento-
wane np. przez najpospolitszy w północnej
Holarktyce, listkowaty gatunek nadrzewny
Hypogymnia physodes
(L.) Nyl., czy pospo-
lity w tym rejonie
Pseudevernia furfuracea
(L.) Zopf, mają wyraźnie strefową struktu-
rę (Ryc. 8, 9), determinowaną działalnością
grzyba. Podobną anatomią plechy cechu-
ją się wielkoplechowe porosty, tworzone
m. in. przez liczne grzyby z rodzajów
Neph-
roma
,
Lobaria
i
Peltigera
, w których rolę
fotobionta, w odróżnieniu od poprzednich,
gdzie występowały eukariotyczne zielenice,
pełnią prokariotyczne sinice. We wszystkich
tych przykładach grzyb wytwarza zewnętrzną
korę, pod którą gromadzą się w oddzielnej
warstwie komórki fotobionta, a poniżej sple-
cione strzępki grzyba formują luźny miąższ
spełniający wielokrotnie funkcję przyczepu,
w wielu przypadkach przybierający postać
chwytników. Nie ma tutaj wątpliwości, że
mikobiont jest partnerem zewnętrznym i do-
minującym, stymulującym żywieniowe funk-
cje i pomnażanie fotobionta.
[ Pobierz całość w formacie PDF ]